К 1549 г. В. стал дьяком Посольской избы. В янв. того года он участвовал в переговорах с ногайскими послами, 6-7 апр. принимал грамоты у тур. посла Мустафы-Челебея, в 1550 г. сопровождал царя Иоанна IV во время его похода на Казань. В 1550 г. В. участвовал в приеме посольств от К-польского Патриарха Дионисия II, 3-11 июня вместе с др. должностными лицами принимал старцев Даниила и Гавриила, присланных Иерусалимским Патриархом Германом II, 28 авг.- игум. Паисия и 3 старцев из афонского Хиландарского мон-ря, а также от властей Пантелеимонова мон-ря. В нач. 1552 г. В. известил «в избе на Казенном дворе» астраханского хана Дербыш-Али о пожаловании ему Звенигорода в соответствии с царским приговором.
После Стоглавого Собора 1551 г. было принято решение о проведении ревизии документов, на основании к-рых Церковь пользовалась гос. льготами. В. проверял архивы находившихся в Новгородской епархии Антониева Сийского во имя Св. Троицы и Корельского во имя свт. Николая Чудотворца мон-рей. В. поддерживал тесные отношения с Борисоглебским на Устье муж. мон-рем: прижизненный вклад дьяка в эту обитель составил 150 р., его род был записан в монастырский синодик. В 1549 г. как частное лицо В. участвовал в составлении купчей при приобретении Троице-Сергиевым мон-рем земельного владения.
В марте 1553 г., во время династического кризиса в связи с тяжелой болезнью царя, В. остался верен Иоанну IV. По указу царя дьяк участвовал в составлении завещания в пользу малолетнего царевича Димитрия Иоанновича. В 1-й пол. 80-х гг. XVI в. это событие было отражено в приписках к Летописному лицевому своду, к-рый ряд исследователей ранее ошибочно относили к творчеству В. В июле-авг. 1553 г. В. сопровождал оправившегося от тяжелой болезни царя в Коломну, где Иоанн IV руководил обороной против крымцев, в сент. выступил на заседании Боярской думы с изложением взглядов на новый документ, призванный регулировать отношения России с Великим княжеством Литовским. Позднее на одной из встреч со швед. послами Иоанн IV назвал В. «своим близким и верным думцем».
1553-1554 годы были периодом наибольшей дипломатической активности В. Во время пребывания в Москве литов. посольства (22 авг.- 14 сент. 1553) рус. сторона, представленная в т. ч. В., снова поставила вопрос о признании Речью Посполитой царского титула Иоанна Грозного, угрожая в противном случае возобновить военные действия. Попытка давления не удалась, царю пришлось вновь пригласить уже высланных из столицы послов и возобновить переговоры о перемирии. Однако упоминание в тексте перемирия о возобновлении переговоров по собственной инициативе царь считал умалением своей чести. В связи с этим В., выступивший на заседании Боярской думы 9 сент. 1553 г., просил ее членов представить заключение перемирия как акт милости царя по отношению к боярам, якобы просившим Иоанна IV об этом, что и было сделано.
В окт. 1553 г. В. в качестве свидетеля, обличившего еретиков, принимал участие в Соборе против М. С. Башкина. На соборном заседании 25 окт., когда царь спросил митр. св. Макария об исполнении постановлений Стоглавого Собора 1551 г., в частности в отношении иконописания, В. выступил с критикой новописанных икон и росписей, к-рыми были украшены восстановленные после пожара 1547 г. кремлевские соборы и палаты. Иконы, созданные преимущественно псковичами и новгородцами, имели сложную и необычную для Москвы иконографию, зачастую они представляли собой иллюстрации к священным или литургическим текстам: «Верую во Единаго Бога» (иллюстрирует Символ веры), «Достойно есть», «Приидите, людие, Триипостасному Божеству поклонимся», «Благословенно воинство Небесного Царя» и др. В. выступил против изображения Бога Отца («невидимого Бога»), в частности на иконе «Верую во Единаго Бога», считал невозможным изображение Бога в виде «Ветхого денми» (иконография основана на Дан 7. 9 и Откр 1. 14), критиковал изображение Бесплотных Сил (на иконе «Верую во Единаго Бога»), символическое изображение Бога Сына в виде Ангела Великого совета (источник иконографии - Ис 9. 5-6). В. не считал возможным основываться в иконописи на свидетельствах ВЗ (видениях пророков), поскольку ВЗ прошел и отложен («Ветхая вся мимоидоша, и быша вся нова»). Кроме того, по мнению В., пророки видели лишь «славу Божию», но не Существо: «Все не едино видение видеша - не Существа, но славы»,- «славы» же лишь знак присутствия Бога, а не образы Божественных Ипостасей. Кроме того, дьяк считал необходимым унифицировать иконографию: «Ино б одним образцом писали, чтоб было несоблазнено, а то в одной паперти убо одна икона, а в церкви другая, то ж писано, а не тем видом».
Свои сомнения В. изложил в записке, поданной свт. Макарию, и просил рассмотреть ее на Соборе, к-рый состоялся в янв. следующего года. На Соборе свт. Макарий отверг бо́льшую часть критических замечаний В., в первую очередь в отношении ВЗ. Митрополит отвечал дьяку, что не весь ВЗ отложен, но лишь закон обрядовый; видения пророков имеют непреходящее значение для Церкви и являются основой для изображения Богоявлений. Иконописцы изображают не невидимого Бога (не Существо Божие, неописуемое и непостижимое), но явления Бога людям (в частности, пророкам), отраженные в Свящ. Писании и закрепленные иконописной традицией («В нашей земле Руськой... живописцы невидимого Божества по Существу не описуют, а пишут и изображают по пророческому видению и по древним образцам греческим»). С нек-рыми замечаниями В. свт. Макарий согласился, в частности относительно изображения сжатых или ослабленных дланей у распятого Христа и в отношении невозможности изображения Христа в виде серафима (имеется в виду т. н. Четырехчастная икона из Благовещенского собора Кремля). (В защиту позиции В. можно указать только тот факт, что видение прор. Даниилом Ветхого денми и в древней, и в совр. богословской традиции толкуется как относящееся к Богу Сыну, а не к Богу Отцу, Которого, по свидетельству ап. Иоанна, «не видел никто никогда» (Ин 1. 18). Однако традиция толкования видения прор. Даниила как относящегося к Богу Отцу была древней (с X в.) и очень устойчивой, она лежит в основе широко распространенных, в частности в XIX в. в России, икон «Троица Новозаветная». Большой Московский Собор (1666-1667), запретив изображения Бога Отца, признал, что «во Апокалипсисе святаго Иоанна по нужде Отец пишется в седине» (Книга соборных деяний 1667 г. // Деяния Московских Соборов 1666 и 1667 гг. М., 1893. Л. 24)).
Рассмотрев недоумения В., Собор сначала принял решение об отлучении его от Церкви - не за сомнения в отношении икон, но за широкое разглашение своих мыслей, вызвавших смущение и волнения среди православных. Спустя 2 недели дьяк подал Собору «Покаяние», в к-ром подробно сознавался в заблуждениях. Собор принял его в общение с Церковью, наложив 3-летнюю епитимью.
Решения Собора не повлияли на служебное положение В. В февр. 1554 г. он вел переговоры с тур. послами, к-рые выразили обеспокоенность усилением влияния Руси на Н. Волге и на Кавказе. Позднее В. принимал посольство сибир. хана Едигера. В 50-х гг. В. неоднократно участвовал в составлении грамот, касавшихся русско-ливонских и новгородско-швед. отношений. В 1554 г. А. Ф. Адашев и В. напомнили ливонским послам об уплате Юрьевой дани - «старых залогов» с Дерптского епископа и о недоимках по этой дани за 1474-1554 гг., позднее неуплата Юрьевой дани стала поводом к началу Ливонской войны. В июле 1557 г., после завершения русско-швед. войны и заключения 40-летнего перемирия Вел. Новгорода со Швецией, В. и Адашев от себя лично сделали шведам предложение о свободной беспошлинной торговле в России и транзите на восток в обмен на аналогичные льготы рус. купцам в Швеции и транзите в страны Сев. и Зап. Европы.
За то время пока В. возглавлял Посольскую избу (ок. 1549-1561), в Москве побывало 32 посольства, в переговорах с к-рыми В. проявил себя как «неуступчивый участник переговоров и знаток процедурных вопросов» (Граля. С. 235), был первым руководителем внешнеполитического ведомства России, выезжавшим для ведения переговоров за границу. Через В. в эти годы шла вся дипломатическая переписка царя и Боярской думы. Как глава Посольской избы дьяк также управлял посольской четвертью - территорией, на доходы от к-рой функционировала посольская служба в России.
Падение Адашева стало причиной перемены места службы В., ставшего в нач. февр. 1561 г. царским печатником. Его деятельность на этом поприще оказалась также плодотворной: были созданы неск. новых печатей - малая (1561), большая (1562/63), находившаяся в ведении В., печать ливонского (1564) и новгородского (1565) наместников. Большое внимание, как свидетельствует опись царского архива 2-й пол. XVI в., В. уделял систематизации старых дел и текущей посольской документации, в т. ч. и по церковным вопросам.
В нояб.- дек. 1562 г. кн. А. М. Ромодановский и В. находились в Копенгагене со сложной дипломатической миссией: рус. послы должны были добиться от дат. кор. Фредерика II ратификации мирного договора между Данией и Россией, а также признания права Московского гос-ва на неск. спорных территорий (Ст. и Нов. Колк). Достичь последнего не удалось, однако неудача отчасти компенсировалась признанием царского титула Иоанна IV и урегулированием отношений с Данией. В дек. 1563 г. В. участвовал в переговорах с литов. послами в Москве, в ходе к-рых обосновал войну России против Великого княжества Литовского необходимостью вступиться «за православную истинную и непорочную хрестьянскую веру и за благостояние святых божиих церквей и за всех православных хрестьян, данных нам [царю] по Всемогущего Бога воле во обладание и в устроение» (СбРИО. Т. 71. № 12. С. 244).
В нач. 1564 г. к царю, уехавшему из Москвы в Александрову слободу (см. ст. Опричнина), бояре отправили посольство, в к-рое был включен и В. Оставшись в земщине, дьяк по-прежнему был влиятельным человеком. В июне 1566 г. он вел в Москве переговоры с послами ВКЛ - правосл. магнатами Ю. А. Ходкевичем, Ю. В. Тышкевичем и писарем М. Гарабурдой. Именно к В. обращался Ходкевич с просьбой похлопотать об урегулировании русско-литов. отношений. В. выступил на земском соборе, созванном для решения вопроса о продолжении Ливонской войны, с предложением отказаться от претензий на Ригу в обмен на обещание кор. Сигизмунда II Августа не оказывать помощи городу. Дьяк спас переговоры, зашедшие в тупик из-за невозможности договориться о гос. принадлежности Ливонии: 13 июля 1566 г. В. предложил в рус. варианте договора ливонский титул приписать царю, а в польск. варианте - королю, что и было сделано 19 июля по приговору думы совместно с царем. 31 янв. 1567 г. В. вместе с боярином М. Морозовым и посольским дьяком А. Васильевым извещали полоцких пленников об условиях их обмена на рус. пленников.
Во время разгрома Вел. Новгорода (дек. 1569 - янв. 1570) был убит вместе с семьей Т. М. Висковатый, брат В. Опала на В. последовала не сразу, в мае 1570 г. он участвовал в переговорах с польск., затем швед. послами. Дьяк был арестован через 2 недели после отъезда послов, одновременно опала постигла мн. рус. участников внешнеполитических сношений, в особенности с ВКЛ, а также др. представителей московского чиновничества. Ко времени ареста В. уже находился в ссоре с царем из-за казни Т. М. Висковатого и из-за интриг против В. братьев Щелкаловых. Дьяку были предъявлены надуманные обвинения в гос. измене, к-рые он отверг, прокляв царя. По приказу Иоанна IV В., являвшийся одним из самых способных чиновников и верных исполнителей внешнеполитических планов царя, был с особой жестокостью казнен в Москве на Поганой луже (ныне Чистые пруды).
Европ. гос. деятели и дипломаты, сталкивавшиеся с В., высоко оценивали его качества. Вице-канцлер ВКЛ правосл. магнат Е. Волович, к-рый в 1560 г. обращался к дьяку с просьбой выслать ему «Евангельские беседы», заявлял, что «среди царских советников не было лучшего, чем он [В.] знатока прошлых событий». А. Гваньини со слов А. Шлихтинга писал, что В. был человеком выдающегося ума и мн. добродетелей, равного к-рому не было во всем Московском царстве. Автор «Ливонской хроники» Б. Рюссов называл В. «отличным человеком, подобного которому не было в то время во всей Московии, разуму и [дипломатическому] искусству московита, ничему не обучавшегося, вынуждены были восхищаться все благочестивые послы» (Граля. С. 380-381).