В 1547 г. франц. престол занял Генрих II. Он вернул ко двору коннетабля Анна де Монморанси и сделал его своим ближайшим советником, предоставив ему должность губернатора Лангедока. К. получил должность ординарного камер-юнкера короля (gentilhomme ordinaire de la chambre du roi) и чин генерал-полковника от инфантерии. В том же году К. участвовал в посольстве в Англию для переговоров о мире с новым англ. кор. Эдуардом VI. Важной задачей посольства было не допустить объединения Англии и Шотландии в результате брака Эдуарда VI с наследницей шотл. престола Марией Стюарт. Вернувшись из Англии, К. надеялся в качестве вознаграждения получить должность губернатора Пьемонта, вакантную после неожиданной кончины графа Энгиенского (1546; на него упал тяжелый сундук); не получив ее, он на неск. лет удалился в родовое имение Шатийон-сюр-Луэн. В окт. 1547 г. женился на Шарлотте де Лаваль, представительнице знатного бретонского рода, дочери Ги XVI, гр. де Лаваля, генерального наместника и адмирала Бретани.
Начав новую войну с имп. Карлом V (в 1552, заручившись поддержкой протестант. князей, франц. армия во главе с герц. де Гизом вторглась в Лотарингию и захватила Мец, Туль и Верден), Генрих II вновь приблизил ко двору К. В 1551 г. К. был назначен губернатором Парижа и Иль-де-Франс, в нояб. 1552 г. получил коронный чин адмирала Франции, а после нескольких военных побед стал губернатором Пикардии (1555). Победа французов при Ренти (12 авг. 1554) стала причиной разрыва К. с герц. де Гизом, который считал, что победа принадлежит ему, тогда как адмирал приписывал ее себе. Вероятно, именно соперничество с герц. де Гизом, а также союз с принцами крови Бурбонами (в 1551 племянница К. Элеанора де Руси де Руа, вышла замуж за Людовика I де Конде, одного из предводителей гугенотов) повлияли на то, что впосл. он перешел в кальвинизм и примкнул к партии гугенотов.
Во 2-й пол. 1555 г. К. вместе с гос. секретарем Клодом де л'Oбепином участвовал в переговорах о мире с Габсбургами; в февр. 1556 г. в Воселе было заключено общее перемирие. Однако уже в 1557 г. военные действия возобновились: когда основная часть франц. армии выдвинулась на помощь восставшей против испанцев Сиены, испан. войска под командованием Эммануила Филиберта, герц. Савойского, вторгшись с севера, из Испанских Нидерландов, 2 авг. осадили г. Сен-Кантен в Пикардии (совр. деп. Эна). Несмотря на превосходящие силы противника, ошибки, к-рые допустил коннетабль де Монморанси, командовавший франц. войсками, и нежелание горожан сражаться, К. организовал защиту города, но после 17-дневной осады, полного разгрома французов под городскими стенами, пленения командующего, а также ок. 600 дворян и более 2/3 солдат (всего ок. 4 тыс. чел.) под артиллерийским огнем адмиралу пришлось сдать Сен-Кантен (28 авг.). Город был сильно разрушен и разграблен; К. и его брат Франциск, сеньор д'Андело, попали в плен (д'Андело, впрочем, на следующий день удалось бежать). Поражение при Сен-Кантене, пленение и унизительное отношение испанцев к пленникам (К. находился в заключении сначала в г. Слёйс, потом в Генте и был освобожден только после подписания Като-Камбрезийского мира (1559), завершившего Итальянские войны), требование огромного выкупа, молчание короля, не ответившего на его реляцию о случившемся, вероятно, сильно повлияли на него: размышления над Библией, переписка с членами семьи (жена К. уже склонялась в это время к протестант. вере; брат Франциск д'Андело перешел в кальвинизм ок. 1558) и с Кальвином подвигли его к мыслям об изменении веры. Получив свободу, К. некоторое время занимался отправкой франц. флота на помощь Шотландии; поскольку, часто бывая в портовых городах Гавр и Дьеп, К. не мог исполнять должность губернатора Пикардии, король освободил его от этой должности (янв. 1560). Видя в этом решении влияние Гизов (жена кор. Франциска II Мария Стюарт была племянницей герц. Франциска де Гиза), К. тем не менее не поддержал поход дворян-гугенотов на королевский замок Амбуаз с целью свержения Гизов («Амбуазский заговор», март 1560; возможно, К. не знал о нем). Он обращался к королеве-матери Екатерине Медичи с просьбой предоставить во Франции свободу богослужения протестантам. Вероятно, к этому времени К. окончательно склонился к кальвинизму: он посещал тайные собрания гугенотов, обсуждал с пасторами вопросы, касавшиеся учения о Евхаристии, обустроил в родовом имении место для молитв. На ассамблее нотаблей в Фонтенбло (авг. 1560) К. открыто объявил себя приверженцем новой веры и защитником франц. кальвинистов и обратился к королю с просьбой предоставить гугенотам неск. церквей для богослужения. Неожиданная смерть Франциска II привела к отстранению Гизов от власти: при юном кор. Карле IX (1560-1574) регентшей стала Екатерина Медичи. Она и новый канцлер Мишель де Лопиталь, пытаясь предотвратить назревавшую гражданскую войну, проводили политику примирения подданных и умиротворения гос-ва. Важную роль в этой политике играл К., ставший членом Королевского совета. Летом 1561 г. в Пуаси была созвана ассамблея французского духовенства, где обсуждалась возможность реформы католич. Церкви во Франции; осенью того же года состоялся богословский диспут (см. ст. Коллоквиумы), в котором приняли участие католич. и протестант. теологи. Результатом политики примирения стал «эдикт терпимости» от 17 янв. 1562 г., предоставивший гугенотам возможность собираться для богослужений без оружия за городской чертой.
Во время 2-й (1567-1568) и 3-й (1568-1570) религ. войн в Нидерландах начались восстания против испан. владычества; значительную роль в антииспан. волнениях играли кальвинисты. В связи с тем что Екатерина Медичи дала согласие на переброску испан. войск во главе с Фернандо Альваресом де Толедо, герц. Альбой, в Нидерланды через франц. территорию, гугеноты были крайне обеспокоены тем, что эта армия по тайному сговору королевы-матери с герц. Альбой может быть брошена против них. По инициативе принца Конде была сделана попытка захватить короля в бургундском замке Монсо (т. н. сюрприз в Мо; К. считается одним из его организаторов). Карл IX и королева-мать успели бежать сначала в укрепленный замок Мо, а потом в Париж, но эти события послужили поводом к возобновлению военных действий. К. участвовал в сражении у Сен-Дени (10 нояб. 1567), где гугеноты были разбиты. Однако потом протестанты взяли Тур и Блуа, осадили Шартр. И католики и протестанты смогли собрать значительные армии, но из-за отсутствия денег и у той и у др. стороны дальнейшие военные действия оказались невозможны. 23 марта 1568 г. был подписан мир в Лонжюмо.
Проводимая герц. Альбой политика жестоких репрессий против представителей франкоязычной нидерланд. знати потребовала от франц. короля публичного выражения определенной политической позиции. Репрессии затронули дворян, находившихся в родстве с франц. знатными семействами (так, лидеры нидерланд. восстания гр. Ламораль Эгмонт и Филипп де Монморанси Нивель, гр. Горн, являлись родственниками франц. Монморанси и Шатийонов), к-рые просили короля защитить нидерланд. дворян. Вопрос о помощи нидерланд. знати обсуждался на заседании Королевского совета, но под давлением Екатерины Медичи, опасавшейся войны с Испанией, был признан несвоевременным. Отряд, собранный капитаном Франсуа де Коквилем, гугенотом, для помощи восставшим нидерланд. протестантам, по приказу короля был остановлен армией во главе с маршалом А. де Коссе и разбит при Сен-Валери (июль 1568), а де Коквиль схвачен и казнен. Испанский кор. Филипп II одобрил эти действия франц. короля. Это подтолкнуло франц. и нидерланд. кальвинистов к объединению. Принц Конде и К. с французской стороны и принц Вильгельм Оранский со стороны восставших в нидерландских провинциях подготовили договор о «Священном союзе» в деле защиты истинной веры, в борьбе с ущемлением прав дворянства и в противостоянии тирании (авг. 1568; см.: Archives ou Correspondance inédite de la maison d'Orange-Nassau / Ed. G. Groen van Prinsterer. Leyde, 1836. T. 3. P. 282-286). Этот документ не был подписан, но в начале 3-й религ. войны отряды принца Вильгельма Оранского и его брата гр. Людовика Нассауского сражались на стороне франц. гугенотов.
13 марта 1569 г. в битве при Жарнаке был убит принц Конде. К. встал во главе французских гугенотов; молодой и неопытный кор. Генрих Наваррский (в 1589-1610 кор. Франции Генрих IV) являлся лишь формальным предводителем французских кальвинистов. В июне 1569 г. гугеноты осадили Пуатье. Однако руководившие обороной города сыновья убитого герц. де Гиза Генрих де Гиз и Карл Лотарингский, герц. Майенский, заставили их отступить. 13 сент. 1569 г. Парижский парламент, признав К. виновным в оскорблении королевского величества и измене, лишил его всех должностей и владений, а также принял решение о символической казни адмирала: герб К. надлежало бросить в реку, а его изображение повесить на виселице в Монфоконе (Arrest de la Court de Parlement, contre Gaspard de Coligny qui fut Admiral de France. P., [1569]). 3 окт. 1569 г. К. потерпел поражение при Монконтуре от наследника франц. престола герц. Генриха Анжуйского (в 1574-1589 кор. Франции Генрих III). Однако к весне 1570 г. ему удалось кардинально изменить ситуацию: в марте армия гугенотов подошла к Каркасону, взяла Нарбон, окружила Монпелье. Активные действия велись на западе страны: были взяты Маран, Люсон, Ле-Сабль-д'Олон, Ньор, Бруаж и Сент. К., разбив королевские отряды в Бургундии, стал угрожать Парижу. Карл IX был вынужден заключить с ним Сен-Жерменский мир (8 авг. 1570), по условиям к-рого франц. кальвинистам возвращались все права, дарованные Январским эдиктом 1562 г.; предводители гугенотов, в т. ч. К., вошли в Королевский совет.
Твердый кальвинист, принципиальный, непримиримый к врагам, строгий к себе, талантливый полководец, искусный дипломат, К. вызывал уважение даже у противников. Адмирал быстро стал оказывать влияние на короля. Карл IX называл его «своим отцом» и прислушивался к его мнению. На встрече с королем в Блуа (12 сент. 1571) К. изложил свой «великий план»: сплотить французов - католиков и гугенотов - в новой войне против Испании на территории Испанских Нидерландов и расширить за счет испан. владений (в т. ч. в Нов. Свете) границы Французского королевства. Союз против Испании в обмен на Фландрию и Артуа предлагал франц. королю в июле 1571 г. и Людовик Нассауский, один из предводителей антииспан. движения в Нидерландах; планировалось, что союзнические отношения свяжут не только Францию и восставшие провинции, но и Англию (ей должны были отойти портовые города в Голландии и Зеландия) и Свящ. Римскую империю (в ее состав должны были войти все остальные провинции под властью Вильгельма Оранского). Для выполнения этого плана был необходим союз с Англией, но переговоры о союзе и браке между англ. кор. Елизаветой I и братом короля Генрихом, герц. Анжуйским, к тому времени провалились. 1 апр. 1572 г. морские гёзы, участники движения против испан. владычества в Нидерландах (Елизавете I, тайно поддерживавшей гёзов, по настоянию испан. короля пришлось изгнать их из англ. портов), смогли захватить порт Брилле, к-рый стал плацдармом для высадки их на сушу. Постепенно восстание охватило большую часть Нидерландов.
В мае 1572 г. «великий план» К. обсуждался Королевским советом и не нашел там поддержки. К. поручил Ф. Дюплесси-Морне изложить доводы письменно (Appel au Roi Charles IX sur la guerre contre l'Espagne aux Pays-Bas // Mémoires et correspondance de Du Plessis Mornay / Éd. A.-D. De Fontenelle de Vaudoré, P. R. Augius. P., 1724. T. 1. P. 21-36): считая католич. Испанию основным противником Франции, адмирал был уверен в легкой и быстрой победе в союзе с Англией и со Свящ. Римской империей; война должна была объединить Францию и упрочить авторитет короля; важным доводом служила привычка к войне у франц. дворян, к-рые с трудом возвращались к мирной жизни и сами же провоцировали волнения в стране. Весной в Нидерланды отбыл отряд франц. гугенотов, действовавших якобы на свой страх и риск; позднее франц. отряд попал в окружение под г. Монс и сдался герц. Альбе.
В историографии давно обсуждается вопрос о колониальных проектах К.: он поддерживал создание франц. колоний в Нов. Свете - на территории совр. Бразилии, а также во Флориде. Франц. колонии могли служить убежищем для протестантов, притесняемых в Зап. Европе, а затем стать гос-вом, где гугеноты доминировали бы в силу их числа и богатства и установили бы кальвинист. порядок. В честь К. остров (в наст. время о-в Вильганьон) в бухте Гуанабара (Рио-де-Жанейро), где находилась 1-я франц. колония, а также построенный там форт были названы его именем (Окунева. 2011. С. 323-325). Франц. колония «Антарктическая Франция» существовала с 1555 по 1560 г. и пала под натиском португальцев. Ее недолгое существование было омрачено конфликтом католиков и протестантов, к-рый иногда рассматривается исследователями как «пролог» религ. войн во Франции. Глава колонии Никола Дюран де Вильганьон сначала проявлял симпатии к протестантам и даже приглашал их на остров, но затем он вернулся в католическую веру и изгнал из колонии оказавшихся в оппозиции гугенотов (3 из них были показательно казнены и впосл. стали почитаться как протестантские мученики). Экспедицию с целью основать постоянное поселение на амер. землях снаряжали с ведома и при прямой поддержке франц. короля. В протестантской историографии участие К. в подготовке этой экспедиции часто приводилось как доказательство его перехода в кальвинизм. Однако совр. исследователи отмечают, что в 1555 г. К. еще не примкнул к протестантизму (Reverdin O. Quatorze calvinistes chez les Topinambous: Histoire d'une mission genevoise au Brésil (1556-1558). Gen.; P., 1957. Р. 48-49). Создание «Антарктической Франции» изначально не предполагало миссионерской деятельности среди индейцев. Когда Вильганьон, еще симпатизировавший протестантизму, обратился к Кальвину, он просил у того пасторов не для проповеднической деятельности, а для «себя и своих людей». В дальнейшем изгнанные из колонии гугеноты не вели планомерной миссионерской работы среди индейцев, а лишь рассказывали им «при случае» о христ. Боге (Окунева. 2013. С. 190). Колония во Флориде имела, по мнению К., стратегическое значение: оттуда можно было контролировать часть торговых путей Испании. В 1562-1564 гг. гугеноты Жан Рибо и Рене де Гулен де Лодоньер, наладив дружеские отношения с местными индейскими племенами, основали во Флориде укрепленные форты Шарльфор и Каролина (названы в честь кор. Карла IX). В 1565 г. франц. колонию захватили испанцы под командованием Педро Менендеса де Авилеса; они убили всех колонистов. В 1567-1568 гг. против испанцев была снаряжена экспедиция во главе с гасконцем Домиником де Гургом, который, прибыв во Флориду, напал на испан. гарнизон, многих убил, а взятых в плен повесил. Летом 1571 г. при участии К. была подготовлена небольшая эскадра, предназначенная для нападения на испан. колонии; участники экспедиции занялись грабежами и в итоге были убиты.
К. сыграл важную роль в переговорах с Жанной д'Альбре, кор. Наварры, ревностной кальвинисткой, о браке ее сына кор. Генриха Наваррского, предводителя франц. гугенотов, с сестрой короля католичкой Маргаритой Валуа. 18 авг. 1572 г. состоялась свадьба; в Париж на торжества прибыли видные представители гугенотского дворянства. В городе, большинство населения к-рого были католики, стали распространяться слухи о заговоре гугенотов и возможном нападении на короля. 22 авг. К. на пути из Лувра домой был ранен выстрелом из аркебузы в руку. Поскольку выстрел был сделан из окна дома, принадлежавшего герцогине Немурской Анне д'Эсте, вдове убитого при осаде Орлеана в 1563 г. герц. Франциска де Гиза, возникло предположение о причастности к покушению герц. Генриха де Гиза. Карл IX в сопровождении королевы-матери и придворных посетил раненого К. и обещал ему поддержку, поиск виновных и судебное разбирательство. Однако, опасаясь недовольства гугенотов (по Парижу широко распространялись слухи о гугенотском заговоре, целью к-рого называли в т. ч. и убийство короля), заседавший 22 и 23 авг. своеобразный «кризисный комитет»: король, Екатерина Медичи, герц. Генрих Анжуйский, Гаспар де Со, маршал де Таван, канцлер Рене де Бираг и еще неск. вельмож,- принял решение о нанесении превентивного удара - уничтожении собравшихся в Париже представителей кальвинист. аристократии (см. Варфоломеевская ночь). В ночь на 24 авг. к дому К. явились люди герц. Генриха де Гиза. Они смертельно ранили адмирала и еще живого выбросили из окна на улицу; уже мертвое тело протащили по всему городу, а затем повесили за ноги на виселице в Монфоконе. Только спустя нек-рое время тело было тайно снято и похоронено по приказу кузена К. герц. Франциска де Монморанси, бывш. губернатора Парижа (отказался от этой должности за неск. дней до Варфоломеевской ночи). В протестант. историографии и исторических исследованиях до кон. XX в. ответственность за убийство К. возлагалась как на Гизов, мстивших К., так и на Екатерину Медичи, которая была весьма обеспокоена растущим влиянием адмирала на короля; в наст. время высказываются и др. предположения: покушение на К. могло быть организовано агентами испан. кор. Филиппа II, который был недоволен внешнеполитическими проектами адмирала, его мог совершить и одиночка - ревностный католик. В Варфоломеевскую ночь был убит и зять К. Шарль де Телиньи. Овдовевшая дочь К. Луиза (1555-1620) в 1583 г. вышла замуж за Вильгельма, принца Оранского-Нассауского, статхаудера Нидерландов. Их потомок Вильгельм III, принц Оранский, статхаудер Республики Соединённых провинций, в 1689 г. занял англ. престол. Старший сын К. Франсуа де Колиньи де Шатийон (1557-1591) после Варфоломеевской ночи бежал в Женеву, потом в Базель, в 70-80-х гг. XVI в., во время религиозных войн командовал войсками гугенотов. Следуя советам Франсуа де Шатийона, кор. Генрих Наваррский заключил союз (30 апр. 1589) с франц. кор. Генрихом III, изгнанным из Парижа Католической лигой. Младший сын К. Шарль, маркиз д'Андело (1562-1632), единственный из детей адмирала, кто был крещен и с детства воспитывался в протестант. вере, перешел в католичество.